Родился 25 сентября 1957 г. в г. Душанбе
С 1975 года — в Советской Армии. Окончил Военный инженерный Краснознаменный институт имени А. Ф. Можайского в Ленинграде в 1979 году. Служил на космодроме Байконур: инженер отделения, начальник отделения, начальник команды на стартовом комплексе № 1 («гагаринский старт»).
В 1986 году окончил Военную академию имени Ф. Э. Дзержинского с отличием. С 1989 года служил в Управлении начальника космических средств Министерства обороны СССР.
С 1991 года служил в Главном оперативном управлении Генерального штаба Вооружённых Сил Российской Федерации: старший оператор, начальник группы, заместитель начальника направления, с 1999 года — начальник направления. Когда в июле 2001 года в Российской Федерации были созданы космические войска, генерал-майор Поповкин был назначен первым начальником штаба нового вида войск. С 10 марта 2004 года — командующий Космическими войсками Российской Федерации. Генерал-полковник (февраль 2005).
С 30 июня 2008 года — начальник вооружения Вооружённых Сил Российской Федерации — заместитель Министра обороны Российской Федерации. Воинское звание генерал армии присвоено указом Президента Российской Федерации Д. А. Медведева 22 февраля 2009 года.
30 марта 2009 года уволен с действительной военной службы в запас и переведён в разряд федеральных государственных служащих с сохранением должности начальника вооружения Вооружённых Сил Российской Федерации — заместителя Министра обороны Российской Федерации.
С 30 апреля 2010 года — действительный государственный советник Российской Федерации 2 класса[1]
21 июня 2010 года указом Президента Российской Федерации № 767 назначен на должность первого заместителя Министра обороны Российской Федерации.
29 апреля 2011 года указом Президента Российской Федерации освобождён от должности первого заместителя Министра обороны Российской Федерации и распоряжением Правительства Российской Федерации назначен на должность руководителя Федерального космического агентства (Роскосмос). 10 октября 2013 года освобождён от должности руководителя Роскосмоса.
Скончался 18 июня 2014 года
